Насекомые и бионика: загадки зрительного аппарата

С момента возникновения жизни на Земле эволюция была главной движущей силой совершенствования живых организмов. С появлением человека началось технологическое развитие. Оно позволяет людям конструировать потрясающие вещи, аналогов которым в природе просто не существует. Значит ли это, что человек превзошел природу? Пожалуй, нет. За миллиарды лет эволюция испробовала невообразимое количество механизмов и способов взаимодействия между живыми существами и окружающей средой. И очень часто эти решения настолько уникальны, что встает правомерный вопрос: смог бы до этого додуматься человек?

Направление в науке, которое заимствует биологические принципы для применения в технике, называется бионикой (или биомиметикой). Самолет летает по такому же принципу, что и птицы, а вот вертолет — уже более «человеческое» изобретение. Если внимательно всмотреться, можно найти немало интересных решений природы, даже, например, в зрительном аппарате насекомых.

Фасеточный глаз и омматидии

Большая часть современных оптических приборов, таких как фотоаппараты и видеокамеры, сделаны по подобию человеческого глаза: свет, попадающий на собирающую линзу, фокусируется на поверхности светочувствительной матрицы, которая состоит из миллионов рецепторов. Чем больше фоторецепторов, тем большим разрешением обладает оптическая система. Интересная особенность такого зрительного аппарата в том, что изображение на матрице (сетчатке в случае человеческого глаза) первоначально перевернуто из-за собирающей линзы (хрусталика) и только после обработки (в мозге) становится таким, каким должно быть.

Рис. 1. Схема строения фасеточного глаза: роговичные фасетки (1), светопреломляющий аппарат (2), пигментные (3) и зрительные (4) клетки, светочувствительный элемент омматидия (5), аксоны зрительных клеток, идущие в оптические ганглии (6), покровы головы (7), глазная капсула (8)

Членистоногие (насекомые, ракообразные, паукообразные и многоножки) обладают большим разнообразием фоторецепторных механизмов [1]. Самое главное отличие состоит в том, что у них весьма распространены фасеточные (сложные) глаза, состоящие из большого количества омматидиев (простых глазков). Омматидий в первом приближении выглядит как конус, у которого основание представляет собой шестиугольную фасетку (роговичную линзу) на поверхности глаза, а вершина заканчивается нервными отростками в глубине головы (рис. 1). Размеры фасетки обычно лежат в пределах от 5 до 50 мкм.

Фасеточные глаза подразделяют на два типа — аппозиционный и суперпозиционный. Пигментные клетки аппозиционного глаза расположены таким образом, чтобы на фоторецепторную часть каждого омматидия не попадал свет от соседних. Простой глаз в такой системе представляет собой длинную узкую трубу с толстыми непроницаемыми стенками и светочувствительными рецепторами на дне, в результате изображения от разных омматидиев не перекрываются. Такая конструкция хорошо работает при высокой освещенности, поэтому ею обладает большая часть дневных насекомых. В суперпозиционном глазе изображения, поступающие от соседних омматидиев, могут суммироваться, что позволяет видеть при меньшей освещенности благодаря увеличению доли проходящего света. Если объединение изображений происходит за счет того, что в ночное время пигмент в клетках перераспределяется, делая стенки прозрачными (при этом из-за выигрыша в светосиле уменьшается разрешение), такой подтип строения глаза называется оптикосуперпозиционным. Такие глаза имеются преимущественно у ночных видов, например мотыльков. Если же изображение от соседних омматидиев поступает из-за небольшого перекрывания их видимой области, а дальнейшая обработка суммарного изображения ложится на нервную систему, то это нейросуперпозиционный тип строения глаза. Такой механизм позволяет, например, мухам хорошо ориентироваться и днем, и в сумерках.

Рис. 2. Фасетчатый глаз и его бионический аналог («Природа» №1, 2015)

Рис. 2. Фасетчатый глаз и его бионический аналог [2]. Вверху — сложные глаза вымершего трилобита Erbenochile erbeni (слева; doi:10.1126/science.1088713) и плодовой мушки Drosophila melanogaster (doi:10.1126/science.1182228). Внизу изображен прибор CurvACE (Curved Artificial Compound Eye), кандидат на самый маленький искусственный сложный глаз (объем 2,2 см3, масса 1,75 г и потребляемая мощность менее 0,9 Вт), и его схематичное изображение рядом с аналогичным по угловому разрешению фасетчатым глазом.

Каковы же основные преимущества и недостатки сложного глаза насекомых по сравнению с человеческим? С одной стороны, разрешение оптической системы насекомых определяется не числом фоторецепторов, а количеством самих омматидиев, так как сигнал каждого преобразуется в отдельный «пиксель». Поэтому человеческий глаз явно лучше — миллионы рецепторных клеток против тысяч простых глазков. С другой стороны, несомненное преимущество фасеточных глаз — их большой угол обзора (почти 360° у отдельных видов), за исключением мертвой точки прямо позади тела (что легко исправляется с помощью глазных стебельков). Кстати, некоторые виды обладают не только парой фасеточных глаз, но и отдельно стоящими простыми глазками, направленными в разные стороны. Такие глаза не способны различать объекты (разрешение составляет всего один «пиксель»), но могут реагировать на смену освещенности. Их обычно бывает три или больше, а располагаются они на голове или на спине. Из всего многообразия мира членистоногих отдельно стоящие простые глазки присутствуют у некоторых жуков, муравьев, ос и стрекоз, а пауки вообще не могут без них обходиться. Естественно, существуют и исключения — например, незрячие насекомые, живущие под землей. Некоторые возможности зрительного аппарата членистоногих поражают воображение. За счет особой конструкции фоторецепторной части многие пчелы могут различать свет с разной поляризацией, что помогает им ориентироваться по солнцу даже в пасмурную погоду. Отдельные виды стрекоз не ограничивают себя только одним типом сложного глаза, поэтому у них верхняя его половина может быть аппозиционной, а нижняя — суперпозиционной. У большинства животных не больше четырех рецепторов (три вида колбочек и один вид палочек), в то время как количество цветовых рецепторов у раков-богомолов достигает 12 (должно быть, у них очень яркая жизнь). С точки зрения функциональных особенностей глаза (а не его внешнего вида) выявляется следующая закономерность: фасеточный глаз приспособлен прежде всего для детектирования движущихся объектов, в то время как человеческий — для распознавания образов. Так, насекомое с трудом может узнать человека в лицо, а просмотр кинофильма покажется ему скучным занятием, потому что сложный глаз может улавливать колебания с частотой до 300 Гц (против приблизительно 50 Гц у человека) и фильм будет просто очень медленной сменой картинок. Эта особенность очень важна для летающих насекомых, так как позволяет лучше ориентироваться в пространстве на больших скоростях (и вовремя избегать удара мухобойкой).

Итак, фасеточный глаз имеет определенные преимущества, и исследователи пытаются поставить их на службу современным технологиям, изобретая разнообразные датчики (рис. 2). Практически все вышеперечисленное обнаружили с помощью светового микроскопа на микроуровне. Но не менее интересные открытия ждали ученых на более мелких масштабах.

Нанобугорки

В 60-х годах прошлого века ученые решили рассмотреть поверхность сложного глаза бабочек под электронным микроскопом. Неожиданностью стало то, что поверхность фасетки у некоторых видов могла быть покрыта большим количеством плотно посаженных нанобугорков (рис. 3). В ходе детального анализа выявили физические особенности такого покрытия, а методом атомно-силовой микроскопии уточнили размеры наноструктур — 200–400 нм в ширину и 10–250 нм в высоту [3, 4]. Оказалось, что наноструктурированная поверхность фасетки обладает антиотражательной функцией — похожий прием человек использует для создания просветляющего оптического покрытия у фотоаппаратов. Наноструктуры фасеток, с одной стороны, снижают заметность насекомого благодаря уменьшению блеска глаз, а с другой стороны, позволяют ему лучше видеть за счет увеличения доли проходящего света. Эти исследования проводились на насекомых, пойманных в живой природе. Следующим шагом стало изучение модельного организма — плодовой мушки Drosophila melanogaster.

Рис. 3. Устройство сложного глаза насекомого («Природа» №1, 2015)
Рис. 3. Устройство сложного глаза насекомого. Последовательно изображены голова осы, глаз насекомого, роговичные линзы омматидиев (фасетки) и нанобугорки на их поверхности.

В нашем коллективе Пущинского научного центра РАН решено было применить методы молекулярной биологии и вмешаться в развитие поверхностной структуры глаза (рис. 4) [5]. Мы проанализировали степень упорядоченности микро- и наноструктур на поверхности глаза дрозофилы, а также подтвердили изменение антиотражательных свойств с помощью искусственного вмешательства в генетическую информацию. Поверхность глаз двух мутантов дрозофилы исследовали в микро- и наномасштабах. Мутации затрагивали разные компоненты сигнального пути Wnt-Frizzled, отвечающего за передачу информации между клетками и, в частности, играющего значимую роль в эмбриональном развитии всех многоклеточных организмов. У первого мутанта, Frizzled, нарушилась упорядоченность упаковки омматидиев в сложном глазу, однако нанобугорки на поверхности отдельных простых глазков не были затронуты. У второго мутанта, Glazed, обнаружилась значительная деградация нанобугорков на поверхности омматидиев. Именно для него ранее был описан так называемый фенотип «зеркального глаза», поверхность которого отражает намного больше света, чем в норме. Это подтверждает связь между наличием на омматидиях структур в виде нанобугорков и антиотражательным эффектом поверхности глаза.

Рис. 4. Наноструктура глаз дикого и мутантных типов Drosophila melanogaster («Природа» №1, 2015)

Рис. 4. Наноструктура глаз дикого и мутантных типов Drosophila melanogaster [5]. Сложный глаз дикого типа дрозофилы (а) характеризуется строгой гексагональной упаковкой омматидиев, в то время как у мутанта Frizzled (б) наблюдается фенотип «рыхлый глаз» с нарушенным расположением простых глазков. Это подтверждается при анализе дифракционной картины и фурье-преобразования изображений глаз дикого типа (в), где наличие шестиугольника говорит о гексагональной упаковке, и мутанта Frizzled (г), для которого наблюдается размытое кольцо, указывающее на случайное распределение фасеток. Нанобугорки на омматидиях распределяются в обоих случаях (д, е) хаотично. Сравнение глаз дикого типа D. melanogaster (ж) и мутанта Glazed (з) показывает, что данная мутация достаточно сильно влияет как на микро-, так и на наноструктуру глаза. Помимо нарушения упаковки самих омматидиев нанобугорки также претерпевают значительные изменения и уменьшаются в размерах. Как следствие, глаза плодовой мушки начинают давать больше бликов из-за нарушения антиотражательного слоя.

Кроме плодовой мушки был исследован еще один любопытный объект — жук-вертячка, хищный обитатель пресных водоемов, плавающий частично погруженным в воду. Его глаза разделены на надводную и подводную половины. Свойства нанопокрытий роговичных линз этого жука, совмещающего в своей жизни такие разные среды обитания, до этого никто не проверял. Различаются ли покрытия глаз одного и того же насекомого, находящиеся в различных физических условиях? Также вызывала интерес возможная функциональная привязка этих нанопокрытий — за что именно отвечает данная особенность строения. Среди возможных функций мог быть «эффект лотоса» — ярко выраженная гидрофобность поверхности. Еще с 70-х годов XX в. известно, что расположенные с определенной периодичностью бугорки очень маленьких размеров могут мешать каплям смачивать поверхность из-за силы поверхностного натяжения. Интересно было проверить верхнюю и нижнюю части глаза на наличие антиотражательного эффекта, описанного для бабочек и дрозофилы. Оказалось, что половинки глаз жука-вертячки действительно различаются. Омматидии нижнего, подводного, глаза полностью гладкие, а поверхность омматидиев верхнего, надводного, покрыта уже не нанобугорками, а лабиринтообразной структурой схожих размеров (рис. 5) [6]. В ходе экспериментов выяснилось, что гидрофобные свойства верхней и нижней половинок сопоставимы, а антиотражательные отличаются почти вдвое — верхняя часть с выраженной наноструктурой отражает меньше света, чем нижняя. Также мы выявили зависимость доли отражения падающего света от длины волны.

Рис. 5. Изображение надводной и подводной частей глаза жука-вертячки («Природа» №1, 2015)
Рис. 5. Изображение надводной (а, б) и подводной (в, г) частей глаза жука-вертячки (атомно-силовая микроскопия) [6] в трехмерном (вверху) и двумерном виде (приведены фрагменты размером 10×10 мкм). Видна ярко выраженная лабиринтообразная наноструктура на надводной части глаза и гладкая на подводной. Цветовая шкала характеризует высоту нанобугорков.

Анализ большого количества разных видов насекомых показал, что внешне наноструктуры на поверхности глаз могут значительно различаться (рис. 6, 7, а–г). Встречаются не только нанобугорки, но и лабиринтообразные, и сильно вытянутые структуры, а также более сложные образования (как у ногохвостки). Таким образом, мир наноструктур у насекомых представлен гораздо большим разнообразием по сравнению с микроструктурой (см. рис. 7, д–е).

Рис. 6. Наноструктуры глаз ночных бабочек и ногохвостки («Природа» №1, 2015)
Рис. 6. Наноструктуры глаз ночных бабочек и ногохвостки. У ночных бабочек (а) глаза обладают самыми высокими антибликовыми свойствами среди насекомых, что достигается за счет строгой упорядоченности нанобугорков и их большой высоты — 200 нм. Специфические наноструктуры на поверхности глаз ногохвостки (б) обеспечивают гидрофобность, благодаря чему вода не попадает в глаза насекомому

Рис. 7. Нано- и микроструктуры глаз насекомых («Природа» №1, 2015)Рис. 7. Нано- и микроструктуры глаз насекомых. Наноструктуры глаз могут заметно различаться у разных видов насекомых, например, мух (а, б), клопов (в) и мотыльков (г). Какой эффект достигается за счет такой геометрии поверхности в каждом случае — неизвестно. Несмотря на большое разнообразие наноструктур, микроструктура глаз обычно сходна у всех видов. Однако есть и исключения, например, у бабочек (д) фасетки могут сильно отличаться от обычных (е).

Итак, физические свойства нанопокрытий зависят от геометрии поверхности. Применение их антибликовых и грязеотталкивающих функций уже достаточно широко распространено. Учитывая большое разнообразие природных объектов, ученые продолжают изучать и использовать их свойства в практических целях (например, для создания гидрофобных покрытий экрана смартфонов или антиотражательных поверхностей ячеек солнечных батарей).

Литература:

1. Руководство по физиологии органов чувств насекомых / Под ред. Г. А. Мазохина-Поршнякова. М., 1983.
2. Floreano D., Pericet-Camara R., Viollet S. et al. Miniature curved artificial compound eyes // Proc. Natl. Acad. Sci. USA. 2013. V. 110. P. 9267–9272. doi:10.1073/pnas.1219068110.
3. Bernhard C. G., Miller W. H. A corneal nipple pattern in insect compound eyes // Acta Physiol. Scand. 1962. V. 56. P. 385–386.
4. Stavenga D. G., Foletti S., Palasantzas G. et al. Light on the moth-eye corneal nipple array of butterflies // Proc. Biol. Sci. 2006. V. 273. P. 661–667. doi:10.1098/rspb.2005.33695.
5. Kryuchkov M., Katanaev V. L., Enin G. A. et al. Analysis of micro- and nano-structures of the corneal surface of Drosophila and its mutants by atomic force microscopy and optical diffraction // PloS One. 2011. V. 6. e22237. doi:10.1371/journal.pone.0022237.
6. Blagodatski A., Kryuchkov M., Sergeev A. et al. Under- and over-water halves of Gyrinidae beetle eyes harbor different corneal nanocoatings providing adaptation to the water and air environments // Sci. Rep. 2014. V. 4. P. 6004. doi:10.1038/srep06004.

Антон Сергеев, Артем Благодатский
«Природа» №1, 2015

Понравилась статья? Тогда поддержите нас, поделитесь с друзьями и заглядывайте по рекламным ссылкам!

Добавить комментарий

Ваш e-mail не будет опубликован. Обязательные поля помечены *